Sept ans après que le monde soit devenu une vaste étendue glacée, les survivants ont trouvé refuge dans un train en perpétuel mouvement. Composé de 1001 wagons, l'engin fait le tour du globe à toute vitesse. A bord, la guerre des classes, l’injustice sociale et la politique interne sèment le trouble.
Tandis que l'arrière fomente sa prochaine rébellion, Melanie, l'imperturbable concierge en chef, recrute le déclassé Layton pour l'assister dans une enquête préoccupante.
Les sentences tombent sur plusieurs sans-billets. Layton et la garde Till analysent en détail les circonstances du premier crime. Un accident destructeur se produit.
Layton incite Nikki à parler et fouille dans le passé de Sean. Melanie et Roche découvrent le Kronol. Il devient urgent de distraire les passagers de première classe.
Un autre meurtre accélère la traque du suspect, et Layton remonte le train avec Melanie pour mener des interrogatoires. Les sans-billets veulent contacter Layton.
Le procès de la suspecte des meurtres attise les passions d'un bout à l'autre du train. Till célèbre une étape importante. Josie file en douce à la recherche de Layton.
La troisième classe organise sa riposte contre le verdict. Layton peine à se remettre. Melanie doit faire face à une urgence sans précédent et qui met le train en péril.
Pour qu'un sombre secret concernant le train ne soit pas divulgué, Melanie se lance à la recherche de Layton. Josie essaie de voir Miles. Ruth va de surprise en surprise.
Alors que la première classe harcèle Melanie pour savoir qui dirige vraiment le train, Layton et ses conspirateurs marchent sur la Loco dans un mouvement sans précédent.
Ruth, le commandant Gray et les Folger organisent une offensive violente contre les rebelles. Layton apprend une nouvelle choquante. Incarcérée, Melanie attend son sort.
Le changement de commandement entraîne des turbulences. Une apparition stupéfiante fait renaître l'espoir de certains passagers, mais en terrifie d'autres.
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